Vastavalt kultuurkapitali seadusele on nõukogu esimees ametikoha järgselt kultuuriminister. Talle lisaks kuuluvad nõukokku rahandusministri nimetatud esindaja, kultuuriministri nimetatud esindaja ning iga sihtkapitali esindaja. Sihtkapitalid valisid oma esindajad kultuurkapitali nõukogusse novembris.

Kultuurkapitali nõukogu koosseisu kuuluvad lisaks kultuuriministrile ka kehakultuuri ja spordi sihtkapitali valitud esindaja Peeter Lusmägi, kirjanduse sihtkapitali esindaja Berk Vaher, rahvakultuuri sihtkapitali esindaja Jorma Sarv, arhitektuuri sihtkapitali esindaja Mait Väljas, audiovisuaalse kunsti sihtkapitali esindaja Kaarel Kuurmaa, helikunsti sihtkapitali esindaja Marje Lohuaru, kujutava ja rakenduskunsti sihtkapitali esindaja Maarin Ektermann, näitekunsti sihtkapitali esindaja Jaak Allik, samuti Jaan Manitski, kes on kultuuriministri nimetatud esindaja, ja Anu Alber, kelle nimetas rahandusminister. 

Audiovisuaalse kunsti sihtkapitali esindaja oli eelmises koosseisus Lauri Kärk ja kultuuriministri nimetatud esindaja Mart Laar. Kõik ülejäänud esindajad jäid samaks.

Eesti Kultuurkapitali nõukogu ülesannete hulka kuulub aastatulu jaotamine, valdkondade vaheliste projektide ja elutöötoetuste rahastamise, samuti nõukogu enda algatatud projektide rahastamise otsustamine. Ka jaotab nõukogu muuhulgas kultuuriehitistele laekunud summad vastavalt Riigikogu otsusega kinnitatud objektide pingereale, määrab kindlaks jaotatavate toetuste piirmäärad, analüüsib Kultuurkapitali tegevuse tulemusi ning kinnitab Kultuurkapitali aastaeelarve ja majandusaasta aruande. 

Avalik-õigusliku Eesti Kultuurkapitali tegevuse alus on 1994. aastal jõustunud Eesti Kultuurkapitali seadus. Kultuurkapital toetab kunstide, rahvakultuuri, kehakultuuri ja spordi valdkonda ning kultuuriehitiste rajamist ja renoveerimist ning kultuurkapitali struktuuri kuulub ühtekokku kaheksa sihtkapitali ja 15 maakondlikku ekspertgruppi.